Le prieuré est fondé au 12ème siècle et dépend de l'hospice du Grand Saint-Bernard (dont le nom ancien de la congrégation est Mont-Joux). Au cours du Moyen-âge, le prieuré prend de l’importance : les chanoines deviennent les seigneurs de leur territoire et deux prieurs (supérieurs d'un pieuré) de Meillerie obtiennent même le rang de prévôts (titre hiérarchique qui désigne le supérieur de la congrégation) du Mont-Joux. Un de ces prévôts fait alors de Meillerie sa résidence principale, de même que le centre religieux et administratif de la prévôté. Meillerie gardera ce statut jusqu’au début du 15ème siècle.
Le 16ème siècle est marqué par des guerres et des invasions à Meillerie. Le prévôt du Mont-Joux doit faire jouer ses relations diplomatiques pour conserver le prieuré et la seigneurie de Meillerie.
Au tout début du 18ème siècle, les bâtiments sont en bonne partie ruinés et font l’objet de très nombreuses rénovations qui modifient sensiblement l’aspect du prieuré.
En 1752, la prévôté du Mont-Joux est démembrée : toutes les possessions situées en Savoie sont sécularisées. Un curé de Bernex s’installe à Meillerie.
Au 19ème siècle, le prieuré fait l’objet de nombreux travaux pour agrandir l’église et installer un presbytère.
La tour-clocher, l'église, l'ancienne cuisine, l'ancien poêle, les façades, les toitures du logis et de la tour d'habitation, les caves de l'aile Est et de l'ancienne aile Nord, et plusieurs parcelles de terrain attenantes sont inscrits au titre des Monuments Historiques.
