Après avoir reconstruit son château de Moulins, Louis II, duc de Bourbon (1337-1410), demande au pape Clément VII d'ériger sa chapelle ducale (datant probablement du 11e siècle) en église collégiale. Un premier chapitre de chanoines est installé en 1386.
La Collégiale des Ducs de BourbonEn 1468, Agnès de Bourgogne, veuve du duc Charles Ier de Bourbon, pose la première pierre d'un nouvel édifice qui n’est terminé que vers 1550. De style gothique flamboyant, il offre sur ses voûtes latérales un vaste réseau de nervures, tandis qu’une lierne continue court sous les voûtes de la nef.Les murs sont ornés de somptueux vitraux, commandés par de hauts fonctionnaires et par les ducs de Bourbon et réalisés entre 1430 et 1550 dans un style intermédiaire entre le gothique et la Renaissance.
De la collégiale à la cathédraleEn 1790, un nouvel évêché est créé à Moulins. L’ancienne collégiale des ducs reçoit en 1823 la cathèdre épiscopale, c'est-à-dire le siège de l'évêque, devenant ainsi cathédrale.Au cours du 19e siècle, il devient nécessaire d’agrandir l’église devenue trop petite pour accueillir les nombreux fidèles. L’architecte Jean-Baptiste Lassus prévoit la construction d’une nef et d’un transept. De 1854 à 1857, une nef est construite à la suite de la partie médiévale qui devient le chœur de la nouvelle cathédrale. Mais Lassus meurt en 1857 et, à cause de la détérioration sur la pierre d’Apremont utilisée, on doit détruire ce qui avait été commencé. Eugène-Louis Millet, le nouvel architecte, diminue l'ampleur du projet : la façade occidentale est reculée d'une travée, et le transept ne sera jamais construit. On utilise cette fois deux types de pierres : le calcaire de Chauvigny et l'andésite de Volvic.Achevée en 1888, l’agrandissement intérieur présente les caractéristiques du style du 13e siècle.Classée monument historique dès 1875, la cathédrale conserve toujours le triptyque du Maître de Moulins, témoin de la richesse de la création artistique à la cour des Bourbons.